Впервые на место будущего посёлка в начале 1935 г. прибыла небольшая группа дорожников–изыскателей. Место это оказалось очень живописным – долина ручья была сплошь покрыта голубикой.
Ручей получил название Ягодный. Начало планомерное строительства одноимённого посёлка, в котором, с продвижением стройорганизации по трассе, должна была расположиться промежуточная автобаза, относится к 5 ноября 1935 г. Вторая половина 1930-х гг. является периодом наиболее интенсивного развития и становления посёлка. Ягодный (а именно так он назывался в то время) стал небольшим центром далеко протянувшейся в тайгу дороги.
Уже в 1936 г. появилась первая улица – Центральная, первый магазин, была организована база механизации управления дорожного строительства, парк автомеханизмов, построена птицеферма. Позже появились свиноводческая и молочно-товарная фермы. В 1937 г. в Ягодном была сдана в эксплуатацию единственная в то время на Колыме витаминная фабрика, основной продукцией которой в те годы был концентрат из хвои стланика – эффективное лекарство от цинги. Этот продукт был особенно востребован рабочими приисков и рудников. Кроме лекарства из хвои в конце 1930-х здесь приступили к выпуску концентрата из шиповника, освоили выпуск джемов и напитков из местных ягод. В 1944 г. витаминная фабрика влилась в состав Тасканского пищекомбината, находившегося в другом посёлке. В 1937 г. завершилось строительство моста через Колыму в районе пос. Дебин. Мост обеспечил регулярное движение автотранспорта между Магаданом и Ягодным. Количество жителей посёлка тогда составляло 400 человек.
К 1940 г. Ягодный стал самым крупным посёлком в системе Северного горнопромышленного управления, поэтому в 1941 г. центр СГПУ переместился в Ягодный, а вместе с ним и все его службы и подразделения. С этого времени в посёлке образовалось множество различных предприятий и организаций, началось интенсивное строительство жилых и производственных зданий. В 1943 г. в Ягодный из пос. Хатыннах перебазировались центральные ремонтные мастерские. Здесь выпускали сложное оборудование для горных работ: механизированные промывочные установки и буровые станки, освоили ремонт экскаваторов, компрессоров и другой горной техники. С 1954 г. мастерские стали называться Ягоднинским ремонтно-механическим заводом. В 1960–80-е гг. ЯРМЗ был одним из крупнейших предприятий машиностроения в области. В настоящее время на его базе создано предприятие «Аверс».
В 1940-е гг. появилась первая школа, в 1950–60-е были построены гостиница, детский сад, Дом культуры и Дом пионеров, начали выпускать продукцию пивобезалкогольный и мясомолочный комбинаты, в начале 1970-х заработал Ягоднинский завод строительных материалов. С образованием 2 декабря 1953 г. Ягоднинского района посёлок стал его административным центром. В 1960-х гг. Ягодный стали называть Ягодное. С 1990 г. здесь существует общественная организация «Поиск незаконно репрессированных», с 1994-го – Музей памяти жертв репрессий, инициатором создания и главной движущей силой которых является журналист и краевед И.А. Паникаров.
В начале 1990-х социально-экономическая инфраструктура посёлка была нарушена, значительно сократилось его население, которое на 1 января 2016 г. составило 3656 тысяч человек.
